Der Sohn von Markgraf Albrecht von Brandenburg-Ansbach (1620-1667) und Markgräfin Sophie Margarete von Oettingen (1634-1664) wird unter die vormundschaftliche Regierung des Kurfürsten Friedrich Wilhelm von Brandenburg gestellt, bis er volljährig wird. Nach Studienaufenthalten in Straßburg und Genf sowie einer Kavaliersreise durch Frankreich kommt er gegen Kriegsausbruch 1672 nach Ansbach zurück, wo er schon bald die Regierung übernimmt. Als toleranter und frommer Fürst ohne militärischen Ehrgeiz setzt er die reichstreue Politik seines Vaters fort und belebt die Wirtschaft seines Landes (u.a. lässt er französische Emigranten und ihre Industrien in Schwabach ansiedeln).

Sein besonderes Interesse gilt dem Schöngeistigen. Markgraf Johann Friedrich ist in der Musik geübt (Oper, Ballett und Gesang erfahren unter seiner Herrschaft eine Blüte), spricht Französisch und Latein und hat durch seinen Besuch am Hofe Ludwigs XIV. ein verfeinertes literarisches Gespür mitgebracht.

Er übersetzt französische Romane ins Deutsche, um sie seinen Untertanen nahezubringen. 1678 lässt er ein mit Stichen versehenes Buch unter dem Titel Der Boulognesische Hund oder der getreue Liebhaber, Erlebnisse und Beobachtungen eines Schoßhündchens im Boudoir seiner schönen Herrin, unter Pseudonym (Isidor Fidelis) in Ansbach drucken. Eine weitere Übersetzung erscheint als Mancipium suave ac sibi sufficiens oder Der glückselige Leibeigene. Daneben schreibt er einen eigenen Roman: Die ungleich Verliebt: und geliebte Pariserin, mehrere gebundene und ungebundene Exemplare befinden sich im „Hochfürstlich Brandenburgisch-Onolzbachischen Inventarium De Anno 1686“.

Obwohl er kein herausragender Autor ist, kündigt sich bei Johann Friedrich eine neue Zeit an, „in der Schwulst und Fremdtümelei durch Besinnung und Schlichtheit und die eigene Sprache verdrängt werden.“ (Helmut Diterich) Prunk, Reisen und die Weichheit seines Denkens und Handelns führen indes dazu, dass sein Land verbunden mit den Kriegsnöten finanzielle Engpässe erleidet.

Johann Friedrich soll dem Pegnesischen Blumenorden angehört haben, im Mitgliederverzeichnis sind sein Name und sein Pseudonym allerdings nicht zu finden. Er stirbt mit 31 Jahren an den Blattern und wird in der Gumbertuskirche in Ansbach bestattet.